Un soir d'Hiver, Tyltyl, une enfant de famille modeste et son doudou Mytyl regardent par la fenêtre avec envie et gourmandise le repas des enfants riches. Apparaît alors une drôle de fée qui va leur confier une mission unique : trouver l'Oiseau Bleu qui pourra guérir sa petite fille malade. L'âme des animaux et des choses qui les entourent s'anime alors et voilà le Pain, la Chatte et le Chien embarqués par Tyltyl dans un voyage initiatique au travers de la nuit. La Chatte, alliée de la Nuit, s'efforcera de freiner leur avancée,
usant de malice pour les égarer.